波谱学杂志, 2022, 39(3): 258-266 doi: 10.11938/cjmr20212967

研究论文

网络游戏障碍人群大脑功能网络rich club结构的改变

邱先鑫1,2, 韩旭3, 汪耀3, 丁伟娜3, 孙雅文3, 周滟3, 雷皓1,2, 林富春,1,2

1. 波谱与原子分子物理国家重点实验室, 武汉磁共振中心(中国科学院精密测量科学与技术创新研究院), 湖北 武汉 430071

2. 中国科学院大学, 北京 100049

3. 上海交通大学医学院附属仁济医院 放射科, 上海 200127

The Alteration of Rich Club in Brain Functional Network in Internet Gaming Disorder

QIU Xian-xin1,2, HAN Xu3, WANG Yao3, DING Wei-na3, SUN Ya-wen3, ZHOU Yan3, LEI Hao1,2, LIN Fu-chun,1,2

1. State Key Laboratory of Magnetic Resonance and Atomic and Molecular Physics, National Center for Magnetic Resonance in Wuhan, Innovation Academy for Precision Measurement Science and Technology, Chinese Academy of Sciences, Wuhan 430071, China

2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China

3. Department of Radiology, Ren Ji Hospital, School of Medicine, Shanghai Jiao Tong University, Shanghai 200127, China

通讯作者: 林富春, Tel: 027-87198687, E-mail:fclin@wipm.ac.cn

收稿日期: 2021-12-27  

基金资助: 国家自然科学基金资助项目.  81571757
国家自然科学基金资助项目.  82171885
中国科学院前沿科学重点研究项目.  QYZDB-SSW-SLH046
上海市科学技术委员会项目.  20ZR1433200
上海市探索者计划项目.  21TS1400700

Received: 2021-12-27  

摘要

网络游戏障碍（internet gaming disorder，IGD）极大的影响了青少年的学习与生活．IGD于2013年被纳入《精神障碍诊断与统计手册》第5版（DSM-5），但其神经机制还不清楚．本研究通过静息态功能磁共振成像研究30例IGD被试以及年龄、性别与之匹配的30例健康对照，分析他们大脑功能网络的rich club结构的差异．结果表明，IGD组和对照组均存在rich club结构，rich club脑区主要包含默认模式、执行控制、突显、感觉运动、听觉与视觉网络中的脑区；同时IGD组的rich club连接增加；此外，IGD组的右侧眶部额下回的度显著高于健康对照组. 这些发现表明了IGD人群大脑功能网络的rich club结构发生了改变．

关键词： 功能磁共振成像 ; 脑功能网络 ; rich club ; 网络游戏障碍

Abstract

Internet gaming disorder (IGD) has a great negative impact on teenagers’ study and life. It has been included in the fifth edition of the Diagnostic and Statistical Manual of Mental Disorders in 2013. However, the neural mechanism of its effect is yet to be unveiled. In this study, we used resting-state functional magnetic resonance imaging (resting-state fMRI) to explore the differences of rich club structures in the functional brain networks of 30 IGD subjects and 30 age/sex-matched healthy controls. The rich club was found in both IGD subjects and healthy controls, involving important brain regions in default mode, executive control, salience, sensorimotor, auditory and visual networks. IGD subjects had significantly higher rich club connection and higher degree in the right pars orbitalis of inferior frontal gyrus than healthy controls. These findings might suggest that IGD might be more correlated with damage to the rich club connection.

Keywords： functional magnetic resonance imaging ; brain functional network ; rich club ; internet gaming disorder

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本文引用格式

邱先鑫, 韩旭, 汪耀, 丁伟娜, 孙雅文, 周滟, 雷皓, 林富春. 网络游戏障碍人群大脑功能网络rich club结构的改变. 波谱学杂志[J], 2022, 39(3): 258-266 doi:10.11938/cjmr20212967

QIU Xian-xin. The Alteration of Rich Club in Brain Functional Network in Internet Gaming Disorder. Chinese Journal of Magnetic Resonance[J], 2022, 39(3): 258-266 doi:10.11938/cjmr20212967

引 言

网络游戏市场正在全球高速增长，2013年仅在中国就产生了大约120亿美元的利润[1]．然而，越来越多的人担心网络游戏有可能演变成一种上瘾形式．事实上，在很多国家和地区，网络游戏障碍（internet gaming disorder，IGD）被认为是一种严重的公共健康问题[2]，并于2013年被纳入《精神障碍诊断与统计手册》第5版（DSM-5）[3]．类似酒精或毒品上瘾，网络游戏玩家也会表现出一些典型的上瘾迹象，比如沉迷于游戏、对其他活动失去兴趣、远离家人和朋友、将游戏作为一种逃避手段[4]．

近年来，脑磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）研究发现，与物质成瘾或者其它的行为成瘾类似，IGD也影响大脑的结构、功能与代谢水平．在脑结构方面，IGD人群的左侧纹状体体积增大[5]，双侧背外侧前额叶皮层、辅助运动区、眶额叶皮层、小脑和左侧前扣带回等脑区的灰质体积减少，且背外侧前额叶皮层、辅助运动区和左侧前扣带回的灰质体积与网络成瘾时间具有显著的负相关[6]；左前扣带皮层、左后扣带皮层、左岛叶和左舌回的灰质密度降低[7]，眶额叶的皮层厚度变薄[8]．扩散张量成像分析显示，IGD人群的白质各向异性值在右侧海马旁回、眶额叶、胼胝体、扣带、额枕下束、辐射冠、内外囊等脑区下降[6,9]．在脑功能方面，IGD人群在观看游戏图片时，眶额叶、右侧伏隔核、双侧前扣带回、内侧前额叶皮质、右侧背外侧前额叶和右侧尾状核均被激活[10]；脑区的局部一致性指标在小脑、脑干、额叶、顶叶、枕叶和颞叶等脑区均有显著改变[11,12]；以前岛叶作为种子点，IGD被试的功能连接在前扣带皮层、角回和楔前叶增强，这些区域与突显、渴望、自我监控和注意力有关；以后岛叶作为种子点，IGD被试的功能连接在中央后回、中央前回、补充运动区和颞上回明显增强，这些区域与内感觉、运动控制和听觉加工有关[13]．在脑代谢方面，网络游戏过度使用者在右侧眶额中回、左侧尾状核和右侧脑岛的糖代谢水平增加，而在双侧中央后回、左侧中央前回和双侧枕部区域的糖代谢水平降低[14]．

此外，IGD也引起脑网络拓扑结构的改变. 扩散张量成像的研究发现，IGD人群脑白质网络的全局效率降低，最短路径增加，且额叶皮层、前扣带皮层和苍白球的效率降低[15]. 在功能网络方面，相对于休闲游戏用户，IGD被试在奖赏、渴望、情感记忆和感觉-运动处理脑区的节点中心性增加[16]；另一项研究也发现IGD组的前额叶皮层、左后扣带皮层、右杏仁核和双侧舌回的节点度或节点介质系数降低，这些结果暗示IGD可能影响了脑网络的拓扑结构[17]．

富人俱乐部（rich club）结构是脑网络研究的一个重要发现，是指一些少数的重要节点（又称枢纽）相互之间表现出更强更紧密的连接，并且构成一个结构核心和功能枢纽．rich club脑区之间的连接称为rich club连接，rich club脑区与其他脑区之间的连接称为支线（feeder）连接，其他脑区之间的连接称为局部（local）连接，已有研究[18,19]发现了大脑网络中普遍存在rich club结构．但是，目前还没有研究涉及到IGD人群大脑功能网络中的rich club结构是否改变．本文招募了30名IGD被试和30名年龄、性别与之匹配的健康对照（healthy control，HC），通过构建每个被试的大脑功能网络，探究IGD人群大脑功能网络的rich club连接的改变情况．

1 实验部分

1.1 实验对象

我们从上海市精神卫生中心门诊招募了30名（12名女性和18名男性）IGD被试与30名（12名女性和18名男性）年龄、性别与之匹配的健康对照，并采用简明国际神经精神访谈[20]排除了具有药物滥用或依赖史、精神或神经疾病（不包含IGD）或智力障碍的患者．IGD被试访谈由两名经验丰富的精神科医生根据修订的Young氏网络成瘾诊断问卷（YDQ）[21]进行，访谈内容主要包括被试是否过度沉溺、超出预计时间参与网络游戏，对网络游戏是否有耐受、失控、戒断等症状，是否因网络游戏失去工作学习机会、误导他人或将网络游戏作为逃避手段等．IGD的严重程度采用CIAS（Chen Internet Addiction Scale）量表进行评估[22]．详细的人口统计学资料与临床资料见后文表1．本研究所有实验流程遵守《赫尔辛基宣言》，并经上海交通大学医学院仁济医院医学伦理委员会批准．所有受试者均被告知本研究的相关情况，并提供了知情同意书．

表1   被试人口统计学和临床资料

Table 1  Demographic and clinical characteristics of the subjects

IGDHCp值
年龄/岁20.17±1.9820.60±3.380.55
性别（女性/男性）12/1812/181.00
受教育年限/年11.20±1.6111.60±2.220.43
CIAS得分73.10±10.2139.83±8.81<0.001
SAS得分49.87±9.8441.17±7.21<0.001
SDS得分53.27±9.9144.57±9.770.001
BIS-11得分61.07±8.7653.40±7.670.001
认知冲动得分15.03±2.7612.93±2.500.003
行动冲动得分20.33±4.0617.97±3.120.014
非计划冲动得分25.77±3.7822.50±4.450.003

IGD：internet gaming disorder（网络游戏障碍）；HC：healthy control（健康对照）；CIAS：Chen internet addiction scale（网络成瘾量表）；SAS：self-rating anxiety scale（焦虑自评两表）；SDS：self-rating depression scale（抑郁自评量表）；BIS-11：Barratt impulsiveness scale, version 11（第11版冲动量表）；“认知冲动”、“行动冲动”及“非计划冲动”为BIS-11的分量表

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1.2 数据采集

脑结构像和静息态脑功能像的MRI数据采集使用GE 3.0 T Signa HDx磁共振系统和8通道头部线圈. 高分辨率结构像采用T1加权三维快速扰相梯度回波序列（T1-weighted three dimension fast spoiled gradient echo sequence），参数如下：矢状位；重复时间（repetition time，TR）为6.1 ms；回波时间（echo time，TE）为2.8 ms；反转时间为450 ms；翻转角为15˚；矩阵大小为256×256；视野为256×256 mm2；层厚为1 mm，无间隙，层数为156．静息态功能磁共振图像采用T2*加权梯度回波平面成像（echo-planar imaging）序列，参数如下：横断位；TR为2 000 ms；TE为24 ms；反转角度为90˚；矩阵大小为64×64；视野为230×230 mm2；层厚为4 mm，无间隙，34层覆盖全脑．扫描帧数为220个数据（7 min 20 s）．

1.3 静息态fMRI数据预处理

静息态fMRI数据采用DPARSF工具包[23]进行预处理．去掉每个被试前10个数据点后，进行不同片层间的时间层校正，并利用Friston 24参数模型[24]进行头动校正．然后，将所有被试的功能像与结构像配准，再将图像分割成白质、灰质和脑脊液．为了降低呼吸和心跳的影响，利用多元回归模型去除漂移、白质和脑脊液的信号．之后将图像标准化到蒙特利尔（Montreal neurological institute，MNI）空间．最后，进行带通滤波（0.01~0.08 Hz），并以6 mm半高宽的高斯核进行平滑[25]．排除在x、y、z方向头部平移>2 mm或旋转>2˚或逐帧水平的平均移动（mean framewise displacement）>0.2 mm的被试．

1.4 功能网络构建

采用AAL（anatomical automatic labeling）模板[26]将整个大脑分成90个皮层和皮层下的感兴趣区域（region of interest，ROI）．每个ROI代表功能网络的一个节点[27]．采用DPARSF工具包[23]通过平均每个ROI内所有体素的信号来计算该ROI的平均时间序列．计算每个被试每两个ROI平均时间序列之间的皮尔逊相关系数，进行Bonferroni（p<0.05）校正之后，构建全脑功能连接网络（90×90），网络密度为16%[19]．

1.5 rich club结构

rich club结构采用rich club加权系数Φω (k)来表征：首先将功能网络分割成等度（“度”指的是与节点直接相连的边数）的节点，然后用k度rich club节点间实际存在的连接除以rich club节点之间所有可能的连接，即得到Φω (k)．Φω (k)除以随机网络的rich club加权系数（随机网络指的是节点数目固定不变，任意两个节点间的连接概率相同的网络，其rich club加权系数的计算方法与实际的功能网络相同）得到归一化系数Φωnorm (k)，若Φωnorm (k)>1，则表明该网络中存在rich club结构．以上计算采用GRETNA工具包[28]进行．

rich club脑区的选定标准为健康对照组30个被试的功能网络中对应节点的平均度最高的前13个（15%）脑区[19]．rich club连接的计算方法为将rich club脑区之间的皮尔逊相关系数进行加权求和．feeder连接的计算方法为将rich club脑区与其他脑区之间的皮尔逊相关系数进行加权求和．local连接的计算方法为将其他脑区之间的皮尔逊相关系数进行加权求和．

1.6 统计分析

统计分析采用Matlab软件（http://www.mathworks.com）进行计算，人口学参数及量表分数采用独立样本t检验，性别差异采用卡方检验．rich club连接、feeder连接和local连接采用独立样本t检验，并将年龄、性别、教育程度及头动参数作为控制变量，三种连接之间采用Bonferroni校正，p<0.05/3≈0.0167则表示结果显著.

2 结果与讨论

2.1 人口统计学和临床资料

IGD组和HC组的人口学和临床资料见表1．IGD组与HC组在年龄（p=0.55）、性别（p=1.00）、教育程度（p=0.43）方面均没有显著差异．IGD组的CIAS（p<0.001）、SAS（p<0.001）、SDS（p=0.001）、BIS-11（p=0.001）及其三个分量表（p=0.003，p=0.014，p=0.003）得分均显著高于对照组．

2.2 rich club结构

我们只选取90%的被试中检测到rich club结构的度k的取值．如图1(a)所示，归一化的rich club系数Φωnorm (k)均大于1，说明rich club结构存在于IGD与HC组中．此外，在k<15时，IGD组的Φωnorm (k)略大于HC组；在k=18, 19, 20时，IGD组的Φωnorm (k)显著小于HC组．rich club连接、feeder连接和local连接的示意图如图1(b)所示．

图1

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图1   (a)归一化的rich club加权系数（Φωnorm (k)，均值±标准误）均大于1，说明rich club结构存在于网络游戏障碍（IGD）与健康对照（HC）中；IGD组的归一化的rich club加权系数在k=18, 19, 20时显著小于HC组（*，p值分别为0.04、0.03和0.03）；(b) rich club连接、feeder连接和local连接的示意图；(c) HC组rich club脑区及平均rich club连接图，选择HC组平均度最高的前13个（15%）脑区为rich club脑区，本研究中的rich club脑区对应的k>9.68. 前缀l和r分别代表左侧与右侧，SFGmedial（内侧额上回），IFGorb（眶部额下回），INS（岛叶），ROL（中央沟盖），STG（颞上回），SFG（额上回），PoCG（中央后回），MOG（枕中回）；(d) HC组平均的feeder连接和local连接

Fig.1   (a) The normalized rich club coefficients (Φωnorm (k), mean±standard error) were lager than 1 in both IGD group and HC group. The Φωnorm (k) values in IGD group were significantly lower than that in HC group when k was 18, 19 and 20(*, p=0.04, 0.03 and 0.03); (b) A simplified example of the rich club, feeder and local connections; (c) rich club regions and rich club connections in HC group. The top 13 brain regions (15%) with the highest average degree in HC group were selected as rich club regions and the corresponding degree was k>9.68 in this study. The prefix l and r represent left and right, respectively. SFGmedial (the bilateral medial part of superior frontal gyrus), IFGorb (pars orbitalis of inferior frontal gyrus), INS (insula), ROL (Rolandic operculum), STG (superior temporal gyrus), SFG (superior frontal gyrus), PoCG (postcentral gyrus); MOG (middle occipital gyrus); (d)The feeder and local connections within group-averaged HCs


选择HC组平均度最高的前13个（15%）脑区为rich club脑区，本研究中rich club脑区对应的k>9.68．前缀l和r分别代表左侧与右侧，rich club脑区[图1(c)]为两侧的内侧额上回（SFGmedial）、眶部额下回（IFGorb）、岛叶（INS）、中央沟盖（ROL）、颞上回（STG）、右侧额上回（rSFG），左侧中央后回（lPoCG）以及左侧枕中回（lMOG）．HC组的平均feeder连接和local连接如图1(d)所示．

2.3 三种连接的改变

通过计算每个被试的三种连接并进行统计分析后发现，rich club连接在IGD组显著高于HC组[p=0.01，图2(a)]；而feeder连接[p=0.95，图2(b)]和local连接[p=0.86，图2(c)]在两组间没有显著差异．

图2

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图2   (a) rich club之间的连接在网络游戏障碍（IGD）组显著高于健康对照（HC）组. (b) feeder连接和(c) local连接在两组之间没有显著差异

Fig.2   (a) The rich club connection in IGD group was significantly higher than that in HC group. There was no significant difference between IGD group and HC group on feeder (b) or local (c) connections


2.4 三种连接的性别差异

将本研究中的被试分为4组，即男性对照、男性IGD、女性对照、女性IGD，计算rich club、feeder和local三种连接的IGD和性别主效应以及IGD*性别的交互效应（表2）．经过Bonferroni校正（p<0.05/3），三种连接均未表现出IGD*性别的交互效应和性别主效应，而只有rich club连接表现出了IGD的主效应（p=0.01），与2.3节的结果一致．

表2   rich club、feeder和local三种连接及其组间差异

Table 2  rich club, feeder and local connections and their differences among the groups

连接类型连接p值
男性对照男性IGD女性对照女性IGDIGD性别IGD*性别
rich club连接16.26±2.7117.76±2.6517.52±3.5919.59±4.890.010.570.44
feeder连接98.98±10.1399.02±15.3494.33±18.60102.04±13.370.820.970.16
local连接245.9±20.99239.09±17.09232.08±16.75241.82±17.020.820.250.04

表中p值均为原始p值

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2.5 三种连接与行为学分数的相关关系

我们进一步统计了在控制年龄、性别、教育程度以及头动参数后，rich club、feeder及local三种连接与行为学参数（CIAS、SAS、SDS、BIS及其分量表分数）的相关关系（表3），经过Bonferroni校正（p<0.05/3）后，未发现IGD组的三种连接与行为学分数有显著的相关关系．

表3   rich club、feeder和local三种连接与行为学参数的相关性

Table 3  The relationships between rich club, feeder, local connections and behavior characteristics

连接类型CIAS
得分		SAS
得分		SDS
得分		BIS-11
得分		BIS-11
-认知冲动得分		BIS-11
-行为冲动得分		BIS-11
-非计划冲动得分
rich club连接r−0.080.200.190.030.28−0.150.00
p0.690.320.350.900.170.480.99
feeder连接r0.050.090.15−0.28−0.05−0.39−0.19
p0.820.660.470.170.800.050.35
local连接r0.420.240.350.03−0.070.080.05
p0.030.240.080.870.720.680.79

r为相关系数；表中p值均为原始p值

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2.6 rich club脑区度的改变

考虑到rich club连接在IGD组显著高于健康对照组[p=0.01，图2(a)]．我们进一步统计了rich club脑区的度在两组之间是否存在差异，结果发现在右侧眶部额下回（rIFGorb）脑区，IGD组的度显著高于HC组（p=0.02，图3）．

图3

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图3   (a)网络游戏障碍（IGD）组右侧眶部额下回（rIFGorb）的度显著高于健康对照（HC）组（p=0.02）．(b) HC组与(c) IGD组的rIFGorb与其他节点的连接，图中显示的每条连接存在于该组70%以上的被试中

Fig.3   (a) The degree of the right pars orbitalis of inferior frontal gyrus (rIFGorb) in IGD group was significantly higher than that in HC group. Connections between rIFGorb and other brain areas in HC group (b) and IGD group (c). Each connection existed in more than 70% subjects in the corresponding group


2.7 讨论

本研究在IGD组与HC组的脑功能网络中均发现了rich club结构，rich club脑区为两侧的内侧额上回、眶部额下回、岛叶、中央沟盖、颞上回、右侧额上回、左侧中央后回以及左侧枕中回. 此外，rich club脑区之间的连接在IGD组显著高于健康对照组.

rich club结构广泛存在于大脑网络中，有效地整合大脑区域之间的信息，提高信息在大脑中的传递效率，进而实现各种复杂的功能，并参与各种行为和认知任务[29]．我们在HC组和IGD人群中都发现了rich club结构存在，且在度k<15时，Φωnorm (k)在IGD群体中略大于HC组，这与之前的文献[19]一致．本研究中rich club脑区包含的右侧额上回、两侧内侧额上回、左侧中央后回以及岛叶，与文献[18,30,31]报道的rich club脑区一致．rich club脑区之间形成了紧密的子网络，这些关键区域在实现大脑的远程通信交流中扮演着关键角色. 研究表明，结构网络与静息状态功能网络的rich club脑区非常相似，在rich club脑区中，每个功能网络的参与程度至少在3%~9%之间（例如视觉、感觉运动和听觉网络），甚至最高能达到22%（例如默认模式网络）[32]．本研究中rich club脑区也涉及到这些功能网络，比如默认网络的眶额叶和内侧额上回，感觉运动网络的中央后回，听觉网络的颞上回，视觉的枕中回，以及突显网络的岛叶. 这些发现表明了大脑区域的重要性并不相同，突出了枢纽脑区与大脑网络认知功能之间的紧密联系.

此外，本研究发现IGD组的rich club连接显著增加，这表明大脑的核心脑区之间存在过度连接. 有文献[31]报道强迫症患者的rich club连接也增加，并与强迫量表得分呈现显著的正相关关系，这可能与反复出现的、持续的、侵入性的自我失调的想法、冲动或强迫有关. 本研究中IGD组的冲动评分显著高于HC组，而且IGD人群即使意识到过度的长时间的网络游戏是有害的，但还是不能控制自己而呈现出冲动和强迫特征[33]，这可能也与IGD人群大脑功能网络中rich club的过度连接有关. 双相情感障碍患者也表现出结构网络中rich club连接的增加，这可能与脑网络中连接的重组以及神经的脆弱性有关，最终导致情绪和动机失调[34]．本研究发现IGD组的焦虑和抑郁自评量表得分显著高于对照组，这可能与rich club连接增加有关. 虽然我们没有发现rich club连接增加与焦虑、抑郁及冲动评分之间有显著的相关关系，这可能是因为样本量比较小.

目前还没有文献报道IGD人群大脑功能网络的rich club结构的改变，本研究中发现的IGD组的rich club连接显著增加，提示大脑功能网络枢纽脑区之间存在过度连接，是否与神经功能回路的代偿性增加和重组有关，以及与IGD人群的行为学表现（比如冲动、自控能力降低）之间的关系，还需要更进一步的研究. 有研究表明大脑中的损伤多发于中心区域而非外周区域，其中rich club区域的损伤频率是周边网络节点的两倍[35]. 在本研究所发现的rich club脑区中，IGD组的右侧眶部额下回的度也显著增加，可能意味着该脑区的功能在IGD人群中发生了改变. 有很多涉及IGD的研究也发现了这个脑区的改变，比如IGD组的额下回激活、基于体素的镜像同伦连接（voxel-mirrored homotopic connectivity，VMHC）降低、与杏仁核的功能连接改变[11,36,37]，前额叶皮层具有复杂的功能，接收来自其他脑区的信息传入[38]，有研究发现眶额叶部分与奖赏有关，在目标导向行为的动机控制中起着至关重要的作用，这一脑区损伤的患者在对预期的行动结果做出决定时表现出障碍[39]，因此，IGD人群这一脑区的功能异常可能会导致抑制控制和情绪失调[39,40]．

但本研究具有一定的局限性：首先，本研究是基于AAL模板对大脑功能网络进行分区，有文献表明不同的大脑分区会有不同的结果[41]，因此最佳的大脑分区方法还有待改进；其次，增加的rich club连接与行为学之间没有显著的相关关系，这可能与样本数量较少有关，后续研究需要增加样本数量；最后，被试有可能谎报自身的其它成瘾行为，因此，rich club结构的改变有可能受到不仅是IGD的影响，还有可能受到其他成瘾的影响．

3 结论

本研究在IGD和HC人群中均发现了rich club结构的存在，rich club脑区主要包含默认模式、执行控制、突显、感觉运动、听觉、视觉网络中的重要脑区，也发现了IGD人群中rich club连接的增加，另外，IGD组右侧眶部额下回的度显著高于HC组. 这些发现表明了IGD人群大脑功能网络的rich club结构发生了改变．

利益冲突

无

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